A SEM study of the reindeer sinus worm (Linguatula arctica)

Abstract

Pentastomids are a group of peculiar parasitic arthropods, often referred to as tongue worms due to the resemblance of some species to a tongue. Linguatula arctica is the sinus worm of the reindeer (Rangifer tarandus), being the only pentastomid to have a direct life cycle and an ungulate as a definite host. Here, the surface structures and internal anatomy of adult L. arctica are described as seen by scanning electron microscopy (SEM). Sinus worms were collected in the winter 1991-92 in Finnish Lapland. Paranasal cavities of about 80 reindeer were examined and 30 sinus worms were found. The sinus worms had typical Linguatula sp. morphology, being paddle-shaped, transparent, pale yellow, dorsoventrally flattened and pseudosegmented with a long tapering end. Present at the anteroventral part of the cephalothorax was an oral opening with a large, conspicuous, head-like papillar structure. Bilaterally, on both sides of this opening, was a pair of strong curved hooks. The cephalothorax and abdomen had a segmented appearance, as they showed distinct annulation. There was a small cup-shaped sensory organ present at the lateral margin on each annula. The posterior edge of each annula was roughened by tiny spines projecting backwards. Throughout the cuticular surface, small, circular depressions that represented the apical portion of chloride cells. The genital opening of the male was located medioventrally between the tips of the posterior pair of hooks, and that of the female posteroventrally and subterminally. In both sexes, the genital opening was bilaterally flanked by papillar (in males) or leaf-like (in females) structures. One copulating couple was present, with the male attached to the posteroventral part of the female with its anteroventral hooks and papillae. Several structures typical of arthropods and other pentastomids were identified. Because SEM allows only surfaces to be studied, the morphology and especially the sense organs of L. arctica remain obscure. Transmission electron microscopy should be employed to gain more information about this fascinating creature and its origin.

Abstract in Finnish / Yhteenveto:

Elektronimikroskooppinen tutkimus poron kielimadosta (Linguatula arctica) Pentastomida (matoäyriäiset) ovat ryhmä erikoisia parasiitteihin kuuluvia niveljalkaisia. Niitä kutsutaan usein kielimadoiksi, sillä monet ryhmään kuuluvista lajeista ovat muodoltaan kielimäisiä. Linguatula arctica, poron kielimato, on poron nenäonteloon liittyvissä sivuonteloissa elävä loinen. Se on ainoa tunnettu matoäyriäinen, jolla on sorkkaeläin pääisäntänä ja suora (ilman väli-isäntää tapahtuva) elämänkierto. Tässä tutkimuksessa tarkasteltiin L. arctica -loisen pinta- ja sisärakenteita pyyhkäisyelektronimikroskoopin avulla. Loiset kerättiin Suomen lapista talvella 1991–92. Nenän sivuontelot tutkittiin loisten varalta noin 80 porosta, ja niistä löydettiin yhteensä 30 kielimatoa. Kielimatojen ulkonäkö oli tyypillinen Linguatula-suvun loisille. Ne olivat melanmuotoisia, läpikuultavia, vaalean kellertäviä, litteitä, ne vaikuttivat jaokkeisilta ja niillä oli pitkä loppua kohden kapeneva häntä. Suu sijaitsi vatsapuolella lähellä etupäätä, ja suuhun liittyneenä oli selvästi erottuva päämäinen uloke. Suuaukon tuntumassa, suuaukon molemmilla puolilla oli pari voimakkaasti kehittyneitä kynsimäisiä koukkurakenteita. Kielimadon ulkopinta koostui annulaarisista rakenteista, mistä johtuen se vaikutti jaokkeiselta. Loisen sivuissa, kunkin jaokkeen reunassa, oli tuntoelin, joka näkyi pyyhkäisyelektronimikroskoopilla kuppimaisena syvennyksenä. Jaokerenkaiden takareuna oli pienten, taaksepäin suuntautuneiden kitiinipiikkien karhentama. Koko ulkopinnan alueella nähtiin pieniä, pyöreitä painautumia, joiden todettiin olevan loisen pintaan avautuva kärkiosa niin kutsutuista kloridisoluista. Koiraskielimadon sukuaukko sijaitsi vatsapuolella takimmaisen koukkuparin kärkien tasolla, naaraan vastaavasti vatsapuolella lähellä takapäätä. Sekä koiraalla että naaraalla nähtiin sukuaukon molemmissa reunoissa ulokkeet, jotka koiraalla olivat nystymäiset ja naaraalla lehtimäiset. Tutkitussa materiaalissa todettiin yksi paritteleva kielimatopari. Tutkimuksessa voitiin tunnistaa useita niveljalkaisille ja matoäyriäisille tyypillisiä rakenteita. Koska pyyhkäisyelektronimikroskoopin avulla voidaan tutkia ainoastaan pintarakenteita, erityisesti tuntoelimien rakenteista saatu informaatio jäi pinnalliseksi. Läpivalaisu- eli transmissioelektronimikroskoopin avulla tästä kiehtovasta eliöstä ja sen alkuperästä olisi mahdollista saada lisää tietoa.

Abstract in Swedish / Sammandrag:

En elektronmikropisk studie av renens bihålemask (Linguatula arctica) Pentastomiderna är en grupp egendomliga, parasitiska ledfotingar ofta beskrivna som tungmaskar beroende på att några arter är tunglika. Linguatula arctica är renens (Rangifer tarandus) bihålemask, den enda pentastomid som har en direkt livscykel och ett klövdjur som slutvärd. Nedan beskrivs ytstrukturer och inre morfologi av könsmogna L. arctica sedda med skanningelektronmikroskop (SEM). Bihålemaskarna insamlades vintrarna 1991 och 1992 i Finlands Lappland. De paranasala håligheterna på ca 80 slaktade renar undersöktes och 30 bihålemaskar upptäcktes. Bihålemaskarna hade för Linguatula arterna typisk morfologi. De var paddelformade, delvis genomskinliga, svagt gulaktiga, tillplattade och skenbart segmenterade med en lång smal bakkropp. På framkroppens undre sida fanns en munöppning med ett stort tydligt huvudliknande utskott. På båda sidor om denna öppning fanns ett par starka krökta hakar. Framkroppen och bakkroppen hade ett segmenterat utseende, emedan ytan hade tydlig annulation. Det fanns små koppformade känselorgan på sidan av varje annula. Bakkanten av varje annula var försedd med små bakåt riktade taggar. Hela ytan (kutikulan) var full av små, runda fördjupningar, som var den synliga delen av kloridcellerna. Hanens genitalöppning var på undre sidan mellan det bakre paret av hakarna och honans i spetsen på bakkroppen. Genitalöppningen hos hanen hade lateralt papiller och honans bladlika strukturer. Ett kopulerande par där hanen hade fäst sig med hakar och papiller vid honans bakkropp observerades. Flera strukturer karakteristiska för ledfotingar och pentastomider identifierades. Emedan endast ytor kan studeras med SEM förblir morfologin, speciellt känselorganens, okänd. Undersökningar med transmissionselektronmikroskop borde göras för att få mer information om denna fascinerande varelse och dess ursprung.